På ytan förefaller Donnie Darko vara en ganska vanlig amerikansk tonåring. Men under ytan lurar tvångstankarna, och bakom en intelligent fasad lever han i sin egen mörkervärld. Han ingår en pakt med sin osynlige vän, Frank, som lovar Donnie insikt i världens mysterier. Men kravet är att Donnie i gengäld måste avslöja vuxenvärldens hyckleri och genomföra de mest otroliga saker. Trots att Donnies avsikter i grund och botten är goda, tappar han kontrollen och försätter både honom själv och dem han älskar i fara.